Năm 1999, Dakota Johnson bắt đầu đóng bộ phim đầu tiên Crazy in Alabama cùng với mẹ Melanie Griffith và chị gái Stella Banderas. Bộ phim được đạo diễn bởi cha dượng của cô - Antonio Banderas. Cô cũng được chọn là Miss Golden Globe vào năm 2006.

Sau khi tốt nghiệp trung học, Dakota ký hợp đồng với William Morris Agency và bắt đầu sự nghiệp diễn xuất thực sự. Cô xuất hiện trong bộ phim rất được hoan nghênh là The Social Network của đạo diễn David Fincher. Sau đó cô tham gia vào hàng loạt phim như Beastly, Chloe and Theo, For Ellen. Năm 2012, cô đóng trong bộ phim Goats của đạo diễn Christopher Neil với David Duchovny; The Five-Year Engagement của đạo diễn Nicholas Stoller và phim Số 21 phố Jump. Cô cũng đóng vai nữ chính trong phim Date and Switch của đạo diễn Chris Nelson.

Tháng 3.2012, Dakota thử vai Kate thành công trong loạt phim hài Ben and Kate của hãng Fox, lấn sân thành công sang lĩnh vực phim truyền hình. Tuy nhiên, ngày 25.1.2013, bộ phim đã dừng lại sau phần 1. Dakota nhanh chóng trở lại sự nghiệp điện ảnh với bộ phim Need for Speed (2014). Cô cũng được chọn vào một trong những vai diễn trong bộ phim Cymbeline.

Năm 2013, Dakota đã xuất hiện với một vai trò nhỏ trong phim truyền hình The Office phần Finale. Cô cũng được chọn đóng vai Anastasia Steele trong phim Năm mươi sắc thái phát hành vào tháng 2 năm 2015. Để có vai diễn này, Dakota đã phải vượt qua hàng loạt diễn viên nổi tiếng như Lucy Hale, Felicity Jones, Elizabeth Olsen, Danielle Panabaker và Shailene Woodley.